When the rule becomes the exception. No Evidence of gene flow between two Zerynthia cryptic butterflies suggests the emergence of a new model group

par Francesca Zinetti, Leonardo Dapporto, Alessio Vovlas, Guido Chelazzi, Simona Bonelli, Emilio Balletto, Claudio Ciofi
in PLOS ONE www.plosone.org (June 2013) : Volume 8, Issue 6, e65746

ABSTRACT

There is increasing evidence that most parapatric cryptic/sister taxa are reproductively compatible across their areas of contact. Consequently, the biological species concept, which assumes absence of interbreeding, is becoming a not so effective criterion in evolutionary ecology. Nevertheless, the few parapatric sister taxa showing complete reproductive barriers represent interesting models to study speciation processes and the evolution of reproductive isolation. In this study, we examined contact populations in northwestern Italy of two butterfly species, Zerynthia polyxena and Z. cassandra, characterized by different genitalic morphotypes. We studied levels of divergence among 21 populations distributed from Sicily to France using three genetic markers (the mitochondrial COI and ND1 genes and the nuclear wingless gene) and genitalic geometric morphometrics. Moreover, we performed species distribution modelling to estimate different climatic requirements of Z. polyxena and Z. cassandra. We projected climatic data into glacial maximum scenarios in order to verify if and to which extent glacial cycles could have contributed to speciation processes. Genetic and morphometric analyses identified two main groups. All specimens showed a concordant pattern of diversification, including those individuals sampled in the contact area. Haplotype distribution and climatic models showed that during glacial maxima both species experienced a strong range contraction and presumably remained separated into different microrefugia in southern France, in the Italian Peninsula and on the islands of Elba and Sicily. Long term separation was probably favoured by reduced dispersal ability and high phylopatry, while genitalic diversification probably favoured interbreeding avoidance. Conversely, the aposematic wing pattern remained almost identical. We compared our results with those obtained in other species and concluded that Z. polyxena and Z. cassandra represent a valuable model in the study of speciation.

RESUME

Il semble de plus en plus évident que la plupart des espèces cryptiques/jumelles peuvent s'hybrider dans leurs zones de contact. Par conséquent, le concept d'espèce biologique, qui suppose l'absence de métissage, est en train de devenir un critère obsolète dans le domaine de l'écologie évolutive. Malgré tout, les quelques taxons sœurs à répartition parapatrique connues présentent des barrières reproductives totales et constituent de fait des sujets intéressants pour comprendre les processus de spéciation et d'évolution reproductrice. Dans cette étude, nous avons examiné les populations de contact de Zerynthia polyxena et Zerynthia cassandra dans le nord-ouest de l'Italie de deux espèces de papillons. Ces deux espèces se différencient notamment par leurs génitalias. Nous avons étudié les niveaux de divergence entre 21 populations réparties de la Sicile à la France à l'aide de trois marqueurs mitochondriaux (COI, ND1 et le "nuclear wingless gene") et par biométrie des génitalias.
En outre, nous avons effectué une modélisation de la distribution de deux papillons afin d'estimer les exigences climatiques de Z. polyxena et de Z. Cassandra. Nous avons intégré ces données climatiques dans les scénarios de maximum glaciaire afin de vérifier si et dans quelle mesure les cycles glaciaires ont pu contribuer à des processus de spéciation. Les analyses morphométriques et génétiques ont permis d'identifier deux groupes principaux. Tous les échantillons ont montré une attitude concordante de diversification, y compris les individus échantillonnés dans les zones de contact. La distribution des taxons actuels et la projection de modèles climatiques a permis de montrer que pendant les maximums glaciaires, les deux espèces actuelles ont connu une importante contraction de leur aire de répartition et se sont retrouvées séparées dans des microrefuges dans le sud de la France, dans la péninsule italienne et sur ​​les îles d'Elbe et de la Sicile. Une longue période d'isolement des populations a probablement été favorisée par une faible capacité de dispersion des papillons, tandis que l'évolution des pièces génitales a probablement réduit les possibilités ultérieures de métissage. En revanche, les motifs alaires sont restés quasiment identiques entre les deux espèces jumelles. Nous avons comparé nos résultats avec ceux obtenus chez d'autres espèces et conclu que Z. polyxena et Z. cassandra représentent un modèle pertinent pour l'étude des processus de spéciation.

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